ГЛАВНАЯ О ЖУРНАЛЕ НОВОСТИ АВТОРАМ КОНТАКТЫ ENGLISH


Механизмы перехода доминирования кокколитофорид к крупным диатомовым водорослям в Черном море в летний период


Mechanisms of transition of coccolithophorid dominance to large diatoms
in the Black Sea in summer


 

Есин Н.И., Подымов О.И., Федорова П.А. 

Nikolay I. Esin, Oleg I. Podymov, Polina A. Fedorova 


Институт океанологии имени П. П. Ширшова РАН (Москва, Россия) 

Shirshov Institute of Oceanology RAS (Moscow, Russia)

 

УДК 574.58

 

В настоящей работе с использованием математической модели сделана попытка выявить основные механизмы перехода от доминирования кокколитофорид к доминированию крупных диатомовых водорослей. Вычислительные эксперименты проводились на математической модели динамики структуры фитопланктона при изменении концентрации азота и фосфора за счет вертикального обмена. В июле заглубление термоклина и сопутствующее ему увеличение концентрации азота приводят к смене доминирующего вида: вместо кокколитофорид основную биомассу начинают составлять крупные диатомовые водоросли. Численные эксперименты показали, что необходимым условием этого перехода является повышение концентрации азота до 0,6 ммоль/м³ при снижении концентрации фосфора до 0,01 ммоль/м³.

Ключевые слова: кокколитофориды; диатомовые водоросли; доминирующие виды; Черное море; термоклин; математическая модель

 

This paper endeavors to identify main mechanisms of phase transition from the ecological dominance of coccolithophorids to the dominance of large diatoms. Computing experiments were based on a mathematical model of phytoplankton structure and dynamics depending on changes in concentrations of nitrate and phosphate due to vertical mixing. Deepening of thermocline in July and concomitant increase in nitrogen concentration lead to a change in the dominant species: instead of coccolithophorids, large diatoms begin to make up the main biomass. The experiments have shown that the necessary condition for this transition is an increase in nitrogen concentration to 0.6 mmol/m3 with a simultaneous decrease in phosphorus concentration to 0.01 mmol/m3.

Keywords: coccolithophorides; diatoms; dominating species; Black Sea; thermocline; mathematical model

 

Введение

Биогеохимические процессы в океане определяются структурой фитопланктонного сообщества (Cloern, Dufford, 2005). В свою очередь структура фитопланктона непостоянна, она меняется в течение теплого сезона, формируя сезонную сукцессию как последовательную смену видов. Ключевыми элементами в составе фитопланктона океана являются диатомовые водоросли и кокколитофориды (Iglesias-Rodriguez et al., 2002; Malviya et al., 2016; Tréguer et al., 2018). Черное море представляет собой уникальную модель для изучения сезонной динамики состава фитопланктона, поскольку диатомовые водоросли и кокколитофориды в нём представлены как доминанты сезонного цикла (Паутова и др. 2007; Mikaelyan et al. 2015; Silkin et al., 2019; Stelmakh, 2022; Stelmakh et al., 2023). В более эвтрофированной западной части моря существенную роль могут играть динофлагелляты (Moncheva et al., 1995; Moncheva et al., 2001). Для этого района характерны весенние цветения диатомовых водорослей (Mikaelyan, 1995) и масштабные цветения кокколитофорид в конце весны и начале лета (Cokacar et al., 2001; Kopelevich et al., 2014), а летом и осенью цветение крупных диатомовых водорослей Pseudosolenia calcar-avis и Proboscia alata (Silkin et al., 2019; Stelmakh, 2022). Для восточной части моря была выявлена следующая схема сезонной сукцессии: Мелкие диатомовые водоросли (весна) → Кокколитофориды (конец весны – начало лета) → Крупные диатомовые водоросли (лето – осень) (Silkin et al., 2019; Silkin et al., 2021).  Выявлены также условия доминирования каждого компонента этой схемы (Silkin et al., 2023).

Однако механизмы, регулирующие переход от кокколитофорид к диатомовым водорослям, остаются слабо изученными, что затрудняет прогнозирование реакции морских экосистем и углеродного цикла на глобальные климатические изменения. В природных условиях решить эту задачу не представляется возможным из-за нестабильности условий окружающей среды. Одним из подходов к решению данной проблемы является использование математических моделей динамики состава фитопланктона при изменении факторов среды. Ранее было показано, что концентрация азота и фосфора являются основными регуляторами роста диатомовых водорослей и кокколитофорид в северо-восточной части моря (Silkin et al., 2014).  С учетом этого была предложена модель динамики диатомовых водорослей и кокколитофорид при изменении концентрации азота и фосфора, которая успешно предсказывала структуру фитопланктона в сезонной динамике (Silkin et al., 2024).

В настоящей работе с использованием этой модели сделана попытка выявить основные механизмы перехода от доминирования кокколитофорид к доминированию крупных диатомовых водорослей. В природе это происходит во второй половине июня – начале июля. В основу работы положена идея, что основным источником поступления азота и фосфора в верхний квазиоднородный слой (ВКС) является вертикальный обмен (Иванов, Белокопытов, 2011; Barton et al., 2014; Lindemann, St. John, 2014), и повышение концентраций азота и фосфора с глубиной происходит неравномерно – концентрация азота повышается быстрее. В настоящей работе проверяется на непротиворечивость следующая гипотеза: переход от доминирования кокколитофорид к доминированию крупных диатомовых водорослей происходит при заглублении сезонного термоклина (далее термоклина), что приводит к изменению концентраций азота и фосфора в слое над термоклином.

 

Материалы и методы 

Полевые исследования

Для настоящего исследования использовались данные регулярного судового мониторинга, проводившегося с борта МНИС «Ашамба» с 2010 г. (рис. 1). В теплый период года (апрель–ноябрь), приблизительно 1 раз в 2 недели, на траверзе Голубой Бухты, г. Геленджик, выполнялись измерения на 9-мильном судовом разрезе. Работы велись гидрофизическим оборудованием производства SeaBird Electronics (США): CTD-зондом SBE 19plus, комплексом «Розетта» (SBE 55), шестью 4-литровыми батометрами Нискина для отбора гидрохимических проб и бортовым блоком SBE 33, обеспечивающим режим работы онлайн. На станциях с глубинами 10–300 м зондирование проводилось до дна, на станциях с глубинами 500–1500 м – до глубины 300 м. Полученные данные по температуре, солености, потенциальной плотности, флюоресценции хлорофилла а и мутности приводились к вертикальному шагу 1 м.

Рис. 1. Мониторинговый разрез в северо-восточной части Черного моря, на базе которого проводились исследования. Числа возле каждой станции указывают примерную глубину места

Fig. 1. The monitoring cross-section in the northeastern part of the Black Sea, where the studies took place.
The numbers near each station indicate the approximate bottom depth

 

Математическая модель

Структура модели

В основу настоящей работы положена математическая модель сезонной динамики фитопланктона, предназначенная для исследования сукцессий, вызванных изменением гидрофизических и гидрохимических условий. Модель базируется на концепции внутриклеточной регуляции, согласно которой скорость роста зависит от содержания лимитирующего питательного элемента в клетке, что описывается уравнением Друпа (Droop, 1974):

 

 

где μij и μijm – текущая и максимальная удельная скорость роста i-го вида при лимитировании j-м питательным веществом, соответственно; Qij и qij – текущее содержание элемента в биомассе и минимальная квота, для j-го элемента у i-го вида.

Процесс поглощения элементов питания описывается уравнением Михаэлиса-Ментен:

 

 

где vij  и vijm – текущая и максимальная удельная скорость поглощения, соответственно, j-го элемента i-ым видом; Kij – константа полунасыщения для поглощения, соответственно, j-го элемента i-ым видом. Система уравнений имеет вид: 

 

 

 

 

 

 

где Wi и Cj представляют собой соответственно концентрацию биомассы i-го вида и концентрацию j-го элемента минерального питания в среде; Coj – концентрация j-го элемента минерального питания в термоклине; Qoj – текущая клеточная квота для j-го вещества в биомассе i-го вида (содержание элемента в биомассе); D – скорость обмена воды в верхнем перемешанном слое; Iz – освещённость ФАР (фотосинтетически активная радиация) на глубине z; vij – скорость потребления j-го вещества i-ым видом; µij – удельная скорость роста i-го вида в зависимости от j-го питательного вещества. Здесь применяется принцип минимума, который утверждает, что конкурентные преимущества получает вид, имеющий минимальную константу полунасыщения для процесса поглощения лимитирующего рост элемента питания (Tilman, 1977; Tilman, 1982).

Система уравнений (3) описывает динамику биомассы фитопланктона, концентрацию азота и фосфора в воде, а также содержание азота и фосфора в биомассе изучаемых видов. Система используется для исследования динамики сообщества трех модельных видов: кокколитофориды Emiliania huxleyi (Eh), мелкоклеточного вида диатомей Pseudo-nitzschia delicatissima (Pn) и крупноклеточного вида диатомей Proboscia alata (Pa). 

Компьютерные модельные эксперименты имитируют реакцию фитопланктонного сообщества на изменения внешних условий. Эти условия описываются значениями параметров (табл. 1) с учетом сезонных особенностей. 

 

Оценка параметров модели

Значения параметров для модели (табл. 1) были получены из литературных источников и экспериментальных данных. Максимальные удельные скорости роста были оценены на основе лабораторных исследований природных популяций. Константы полунасыщения определялись с учётом остаточных концентраций элементов питания (Silkin et al., 2024).

 

Таблица1. Параметры расчетов для летнего периода времени

Table 1. Calculation parameters for the summer period

 

Исходное состояние моделировалось для лимитирующих условий, при которых содержание азота и фосфора в биомассе соответствовало минимальным квотам. Последние были рассчитаны на основе минимального содержания белка в клетках фитопланктона (Finkel et al., 2016). Для фотоавтотрофов также учитывалась связь структурного азота с объёмом хлоропластов. Морфометрический анализ показал, что наименьший удельный объём хлоропластов (один на клетку) характерен для Emiliania huxleyi.

Дополнительным источником для калибровки модели послужили эксперименты, в которых определялось оптимальное для доминирования соотношение N : P в среде при варьировании концентраций азота и фосфора (Silkin et al., 2014). Эти данные использовали для уточнения коэффициентов минимальных квот.

 

Результаты

Описание динамики формирования термоклина и ВКС в теплый период

Термическая структура деятельного слоя Черного моря, вследствие его замкнутости и высокой горизонтальной (изопикнической) однородности водной массы, практически полностью определяется процессами вертикального теплообмена (Иванов, Белокопытов, 2011). Основным источником формирования термической структуры черноморского ВКС и сезонного термоклина в теплый период года является поступление тепла сверху и турбулентное перемешивание в весенне-летний сезон.

Стабильный прогрев верхнего слоя начинается обычно уже в апреле (рис. 2, 3). В этот же период начинается формирование ВКС, который долгое время остается очень слабым и периодически разрушается ветровым перемешиванием. По мере весенне-летнего прогрева происходит увеличение температуры ВКС, с 11–12°C в апреле, до значений, близких к 26°C в начале августа. С конца августа температура ВКС начинает уменьшаться, достигая 16–17°C к концу ноября. Стоит отметить, что толщина ВКС возрастает практически весь период наблюдений, от 4–5 м в апреле, до 30–35 м в конце ноября. Ее изменения до середины июня происходят медленно, а затем скорость увеличения толщины ВКС растет. Углубление ВКС и поглощение им термоклина осенью обусловлены оттоком тепла в атмосферу, который начинается с начала сентября, и турбулентным перемешиванием вод.

 

Рис. 2. Общая динамика температуры в ВКС и термоклине в теплый период года(май-октябрь) в исследуемом районе, полученная на базе среднемноголетнего осреднения.
Нижняя граница ВКС (верхняя граница термоклина) показана красным пунктиром, в качестве нижней границы термоклина – изотерма 10°C

Fig. 2. General temperature dynamics in the upper mixed layer (UML) and thermocline during the warm period of the year (May-October) in the study area, based on long-term average.
The lower boundary of UML (the upper boundary of the thermocline) is shown as a red dotted line, and the isotherm of 10°C is taken as the lower boundary of the thermocline

 

 

Рис. 3. Годовая температурная динамика на центральной точке мониторингового разреза (глубина 500 м) в 2017–2022 гг. по данным наблюдений. На нижней оси Х отложены дни с начала года, наверху каждой развертки указаны даты экспедиций (в формате день-месяц). Зеленым фоном выделена зона термоклина. Отсутствие зеленого фона (в начале весны) означает, что в данный период ВКС и термоклин еще не были сформированы

Fig. 3.  Annual temperature dynamics at the central point of the monitoring cross-section (500 m bottom depth) in 2017-2022 based on observation data. The days since the beginning of the year are shown on the lower X-axis, and the dates of the expeditions are shown at the top of each plot (in the day-month format). The layer of thermocline is highlighted with a green background. The absence of a green background (in early spring) means that during this period UML and thermocline have not yet been formed

 

 

Результаты вычислительных экспериментов

Для изучения влияния концентрации биогенных элементов в среде на динамику популяции фитопланктона были выполнены две серии вычислительных экспериментов. В первой серии расчётов рассматривалась ситуация, когда концентрация фосфора в среде на границе термоклина C0P постоянна и равняется 0,01 ммоль/м3, а концентрация азота C0N меняется от 0,4 до 1,2 ммоль/м3 с шагом 0,2, при этом были взяты два варианта скорости водообмена ВКС: 10 и 20%, как наиболее реалистичные показатели для летнего периода (Silkin et al., 2024). Вторая серия расчётов была выполнена идентичным образом, за исключением концентрации фосфора в среде, которое в данном случае было принята равной 0,03 ммоль/м3. В обоих вариантах в качестве начальных концентраций биомассы принимались следующие значения: Emiliania huxleyi 0,3 г/м3; Pseudo-nitzschia delicatissima 0,1 г/м3; Proboscia alata 0,1 г/м3. Биомасса 0,3 г/м3 соответствует численности кокколитофорид 1,65 × 106 кл/л, т.е. численности в конце цветения (Silkin et al., 2019).

При концентрациях азота и фосфора на границе термоклина, равных соответственно 0,4 и 0,01 ммоль/м3, и скорости обмена воды над термоклином 10% структура фитопланктона не изменяется. Повышение скорости обмена приводит к элиминации кокколитофорид (рис. 4.1, 4.2). При повышении концентрации азота до 0,6 ммоль/м3 крупноклеточные диатомовые водоросли становятся доминантами через 15 дней при скорости обмена 10%. Увеличение скорости обмена приводит к более быстрой смене доминант (рис. 4.3, 4.4). 

Повышение концентрации азота до 0,8 ммоль/м3 и выше способствует уменьшению времени смены доминант. Повышение скорости обмена приводит к более быстрому выведению кокколитофорид из сообщества (рис. 4.5–4.10).

 

Рис. 4. Первая серия расчётов. Содержание фосфора в среде постоянно и составляет 0,01 ммоль/м3.
Eh, Pn и Pa обозначают соответственно Emiliania huxleyi, Pseudo-nitzschia delicatissima, Proboscia alata

Fig. 4. The first series of calculations. The phosphorus content in the medium is constant and amounts to 0,01 mmol/m3. Eh, Pn, and Pa denote Emiliania huxleyi, Pseudo-nitzschia delicatissima, and Proboscia alata, respectively

 

Повышение концентрации фосфора до 0,03 ммоль/м3 приводит к тому, что при всех концентрациях азота от 0,4 до 1,2 ммоль/м3 доминантой остаются кокколитофориды, накапливая достаточно быстро свою биомассу над термоклином (рис. 5.1–5.10). Повышенная скорость обмена влияет только на уровень накопленной биомассы.

 

Рис. 5. Вторая серия расчётов. Содержание фосфора в среде постоянно и составляет 0,03 ммоль/м3. Eh, Pn и Pa обозначают соответственно Emiliania huxleyi, Pseudo-nitzschia delicatissima, Proboscia alata

Fig. 5. The second series of calculations. The phosphorus content in the medium is constant and amounts to 0,03 mmol/m3. Eh, Pn, and Pa denote Emiliania huxleyi, Pseudo-nitzschia delicatissima, and Proboscia alata, respectively

 

Обсуждение результатов

Летний гидрологический режим характеризуется ослаблением ветровой активности (Arkhipkin et al., 2014), что в совокупности с повышением тепловых потоков на поверхность моря способствует формированию ВКС. В июне при доминировании слабых юго-восточных ветров регистрируется высокозалегающий остроградиентный термоклин. В июле температура ВКС продолжает расти, но термоклин начинает заглубляться. Следует отметить, что изменения температуры в ВКС и термоклине на синоптическом масштабе времени (несколько суток) могут быть довольно значительными – атмосферное воздействие, апвеллинги и даунвеллинги, мезомасштабная и субмезомасштабная вихревая динамика вод (Mikaelyan et al., 2020) могут вносить заметные искажения в «идеальную» картину, представленную на рис. 2. Этот «синоптический шум» особенно сильно проявляется в шельфово-склоновой зоне Черного моря и вызывается, главным образом, меандрированием Основного черноморского течения и прохождением через область измерения вихревых структур различного знака (Podymov et al., 2023). 

Устойчивый сезонный термоклин приводит к снижению концентрации азота в ВКС, и отношение N : P в воде становится ниже соотношения Редфилда (Silkin et al., 2019; Silkin et al., 2023). В этих условиях доминируют кокколитофориды. В июле термоклин начинает заглубляться, и нижняя его граница достигает слоев с повышенной концентрацией азота. В итоге концентрация азота в термоклине повышается, концентрация фосфора снижается, и N : P значительно превышает соотношение Редфилда. В фитопланктонном сообществе начинают доминировать крупные диатомовые водоросли Proboscia alata и Pseudosolenia calcar-avis, биомасса которых может превышать 3 г/м³ (Silkin et al., 2019).

Наши вычислительные эксперименты показали, при каких концентрациях азота и фосфора это происходит. Только при концентрации азота выше 0,6 ммоль/м3 и концентрации фосфора 0,01 ммоль/м3 и ниже в сообществе происходит перестройка от доминирования кокколитофорид к доминированию крупных диатомовых водорослей. 

Конкурентные преимущества крупных диатомовых водорослей могут быть усилены благодаря их некоторым морфофизиологическим свойствам. Существует несколько гипотез, которые условно делятся на биотические и абиотические, объясняющие конкурентный успех крупных диатомовых водорослей.

Переход от доминирования кокколитофорид к доминированию крупных диатомовых водорослей приводит к повышению размера клеток доминирующего вида более, чем на два порядка, что не может не сказаться на системе хищник–жертва (Wirtz, 2012). Биотические гипотезы связывают доминирование с уменьшением давления хищников из-за большого размера клеток водорослей (Kiørboe, 2008; Kiørboe, 2011), что отражено в моделях, учитывающих соответствие размеров хищника и жертвы (Ward et al., 2012). Сюда же относится гипотеза защиты от вирусов, предполагающая, что кремниевый панцирь служит барьером для инфекции (Flynn et al., 2021). Однако эта гипотеза не объясняет, почему в сообществе остаётся лишь один доминирующий вид.

Абиотические гипотезы акцентируют роль внутренних потоков вещества и энергии в клетке. Согласно гипотезе накопления, крупные вакуоли диатомей позволяют им создавать запасы лимитирующих веществ и эффективно использовать кратковременные всплески их поступления (Raven, 1987; Tozzi et al., 2004). Математическое моделирование подтверждает правдоподобность этого механизма (Stolte et al., 1996; Litchman et al., 2009; Verdy et al., 2009). Энергетическая гипотеза предполагает, что крупные диатомеи имеют преимущество в условиях высокой инсоляции благодаря способности перемещать хлоропласты, тем самым регулируя поглощение света и избегая фотоингибирования (Silkin et al., 2021).

Использование этих механизмов может способствовать более быстрому переходу от доминирования кокколитофорид к доминированию крупных диатомовых водорослей. Но основная причина состоит в соответствующем изменении концентраций азота и фосфора, способствующем элиминации кокколитофорид и переходу к крупным диатомовым водорослям.

 

Заключение

В конце весны и начале лета в северо-восточной части Черного моря ежегодно происходит цветение кокколитофориды Emiliania huxleyi. Необходимым условием его возникновения является остроградиентный и высокозалегающий сезонный термоклин. Над термоклином в верхнем квазиоднородном слое образуется область низких концентраций азота и относительно высоких концентраций фосфора. В июле начинается заглубление термоклина, снижаются концентрации фосфора и увеличиваются концентрации азота, что приводит к переходу от доминирования кокколитофорид к доминированию диатомовых водорослей. Модельные эксперименты показали, что необходимыми условиями для такого перехода являются повышение концентрации азота до 0,6 ммоль/м3 и снижение концентрации фосфора до 0,01 ммоль/м3.

 

Финансирование. Работа выполнена в рамках государственного задания ФГБУН Института океанологии им. П.П. Ширшова РАН №FMWE-2024-0027 «Комплексные исследования морских природных систем Черного и Азовского морей».


Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов, требующего раскрытия в данной статье.

 

Список литературы

  1. Иванов В.А., Белокопытов В.Н. Океанография Черного моря. – Севастополь: ЭКОСИ-Гидрофизика, 2011. – 212 с.
  2. Паутова Л.А., Микаэлян А.С., Силкин В.А. Структура планктонных фитоценов шельфовых вод северо-восточной части Черного моря в период массового развития Emiliania huxleyi в 2002–2005 гг. // Океанология. 2007. Т. 47, №3. С. 408–417.
  3. Arkhipkin V.S., Gippius F.N., Koltermann K.P., Surkova G.V. Wind waves in the Black Sea: results of a hindcast study // Natural Hazards and Earth System Sciences. 2014. V. 14. P. 2883–2897. https://doi.org/10.5194/nhess-14-2883-2014
  4. Barton A.D., Lozier M.S., Williams R.G. Physical controls of variability in North Atlantic phytoplankton communities // Limnology and Oceanography. V.60, №1. P. 181–197. https://doi.org/10.1002/lno.10011
  5. Cloern J.E., Dufford R. Phytoplankton community ecology: principles applied in San Francisco Bay // Marine Ecology Progress Series. 2005. V. 285. P. 11–28. https://doi.org/10.3354/meps285011
  6. Cokacar T., Kubilay N., Oguz T. Structure of Emiliania huxleyi Blooms in the Black Sea Surface Waters as Detected by SeaWIFS Imagery // Geophysical Research Letters. 2001. V.28, №24. 4607–4610. https://doi.org/10.1029/2001GL013770
  7. Droop M.R. The nutrient status of algal cells in continuous culture // Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom. V. 54, №4. P. 825–855. DOI:10.1017/S002531540005760X
  8. Finkel Z.V., Follows M.J., Liefer J.D., Brown C.M., Benner I., Irwin A.J. Phylogenetic diversity in the macromolecular composition of microalgae // PLoS ONE. 2016. 11, №5. e0155977. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0155977
  9. Flynn K.J., Kimmance S.A., Clark D.R., Mitra A., Polimene L., Wilson W.H. Modelling the effects of traits and abiotic factors on viral lysis in phytoplankton // Frontiers in Marine Science. V. 8. ID 667184. https://doi.org/10.3389/fmars.2021.667184
  10. Iglesias-Rodriguez M.D., Brown C.W., Doney S.C., Kleypas J., Kolber D., Kolber Z., Hayes P.K., Falkowski P.G. Representing key phytoplankton functional groups in ocean cycle models: Coccolithophorids // Global Biogeochemical Cycles. V.16. https://doi.org/10.1029/2001GB001454
  11. Kiørboe T. A mechanistic approach to plankton ecology. – Princeton: Princeton University Press, 2008.
  12. Kiørboe T. How zooplankton feed: Mechanisms, traits and trade-offs // Biological Reviews. V. 86. P. 311–339. https://doi.org/10.1111/j.1469-185X.2010.00148.x
  13. Kopelevich O.V., Burenkov V.I., Sheberstov S.V., Vazyulya S., Kravchishina M., Pautova L., Silkin V., Artemiev V., Grigoriev A. Satellite Monitoring of Coccolithophore Blooms in the Black Sea from Ocean Color Data // Remote Sensing of Environment. 2014. V. 146. P. 113–123. DOI: https://doi.org/1016/j.rse.2013.09.009
  14. Lindemann C., St. John M.A. A seasonal diary of phytoplankton in the North Atlantic // Frontiers in Marine Science. 2015. V. 1. A37. https://doi.org/10.3389/fmars.2014.00037
  15. Litchman E., Klausmeier C.A., Yoshiyama K. Contrasting size evolution in marine and freshwater diatoms // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. V. 106. P. 2665–2670. https://doi.org/10.1073/pnas.08108911
  16. Malviya S., Scalco E., Audic S., Vincent F., Veluchamy A., Poulain J., Wincker P., Iudicone D., de Vargas C., Bittner L., Zingone A., Bowleet C. Insights into global diatom distribution and diversity in the world's ocean // Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2016. 113. E1516–E1525. https://doi.org/10.1073/pnas.1509523113
  17. Mikaelyan A.S. Winter bloom of diatom Nitzschia delicatula in the open waters of the Black Sea // Marine Ecology Progress Series. V.129. P. 241–251. https://doi.org/10.3354/meps129241
  18. Mikaelyan A.S., Pautova L.A., Chasovnikov V.K., Mosharov S.A., Silkin V.A. Alternation of diatoms and coccolithophores in the northeastern Black Sea: a response to nutrient changes // Hydrobiologia. 2015. V.755. P. 89–105. https://doi.org/10.1007/s10750-015-2219-z
  19. Mikaelyan A.S., Zatsepin A.G., Kubryakov A.A. Impact of mesoscale eddy dynamics on the bioproductivity of marine ecosystems (review) // Marine Hydrophysical Journal. 2020. V. 36. № 6. P. 646–675. https://doi.org/10.22449/0233-7584-2020-6-646-675
  20. Moncheva S., Gotsis-Skretas O., Pagou K., Krastev A. Phytoplankton blooms in Black Sea and Mediterranean coastal ecosystems subjected to anthropogenic eutrophication: similarities and differences // Estuarine, Coastal and Shelf Science. V.53, №3. P. 281–295. https://doi.org/10.1006/ecss.2001.0767
  21. Moncheva S., Petrova-Karadjova V., Palasov A. Harmful algal blooms along the Bulgarian Black Sea coast and possible patterns of fish and zoobenthic mortalities // Harmful Marine Algal Blooms. – Paris: Lavoisier Publ. Incorp., 1995. P. 193–198.
  22. Podymov O.I., Ocherednik V.V., Silvestrova K.P., Zatsepin A.G. Upwellings and Downwellings Caused by Mesoscale Water Dynamics in the Coastal Zone of Northeastern Black Sea // J. Mar. Sci. Eng. 2023. 11. ID 1628. https://doi.org/10.3390/jmse11081628
  23. Raven J.A. The role of vacuoles // New Phytologist. 1987. V. 106. P. 357–422. https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.1987.tb00149.x
  24. Silkin V.A., Abakumov A.A., Esin N.I., Pautova L.A., Lifanchuk A.V., Fedorov A.V. Phytoplankton dynamics and biogeochemistry: Model studies // Journal of Marine Science and Engineering. V.12. ID 178. https://doi.org/10.3390/jmse12010178
  25. Silkin V.A., Fedorov A.V., Flynn K.J., Paramonov L.E., Pautova L.A. Protoplasmic streaming of chloroplasts enables rapid photoacclimation in large diatoms // J. Plankton Res. 2021. Р. 1–15. https://doi.org/10.1093/plankt/fbab071
  26. Silkin V.A., Pautova L.A., Giordano M., Chasovnikov V.K., Vostokov S.V., Podymov O.I., Pakhomova S.V., Moskalenko L.V. Drivers of phytoplankton blooms in the northeastern Black Sea // Marine Pollution Bulletin. 2019. V.138. P. 274–284. https://doi.org/1016/j.marpolbul.2018.11.042
  27. Silkin V.A., Pautova L.A., Pakhomova S.V., Lifanchuk A.V., Yakushev E.V., Chasovnikov V.K. Environmental control on phytoplankton community structure in the NE Black Sea // J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 2014. V.461. P. 267–274. https://doi.org/10.1016/j.jembe.2014.08.009
  28. Silkin V.A., Pautova L.A., Podymov O.I., Chasovnikov V.K., Lifanchuk A.V., Fedorov A.V., Kluchantseva A.A. Phytoplankton dynamics and biogeochemistry of the Black Sea // Journal of Marine Science and Engineering. 2023. V.11. ID 1196. https://doi.org/10.3390/jmse11061196
  29. Stelmakh L.V. Features of the Structural and Functional Characteristics of the Diatom Alga Pseudosolenia calcar-avis // Inland Water Biology. V.15, №3. P. 315–323. https://doi.org/10.1134/S1995082922030154
  30. Stelmakh L., Kovrigina N., Gorbunova T. Phytoplankton seasonal dynamics under conditions of climate change and anthropogenic pollution in the western coastal waters of the Black Sea (Sevastopol Region) // Journal of Marine Science and Engineering. 2023. V.11, № ID 569. https://doi.org/10.3390/jmse11030569
  31. Stolte W., Riegman R. A model approach for size-selective competition of marine phytoplankton for fluctuating nitrate and ammonium // Journal of Phycology. V. 32, №5. P. 732–740. https://doi.org/10.1111/j.0022-3646.1996.00732.x
  32. Tilman D. Resource competition between planktonic algae: An experimental and theoretical approach // Ecology. V. 58. P. 338–348.
  33. Tilman D. Resource competition and community structure. – Princeton: Princeton University Press, 1982. 296 ISBN: 9780691209654
  34. Tozzi S., Schofield O., Falkowski P. Historical climate change and ocean turbulence as selective agents for two key phytoplankton functional groups // Marine Ecology Progress Series. V.274. P. 123–132. https://doi.org/10.3354/meps274123
  35. Tréguer P., Bowler C., Moriceau B., Dutkiewicz S., Gehlen M., Aumont O., Bittner L., Dugdale R., Finkel Z., Iudicone D., Jahn O., Guidi L., Lasbleiz M., Leblanc K., Levy M., Pondaven Ph. Influence of diatom diversity on the ocean biological carbon pump // Nature Geoscience. 2018. V.11. P. 27–37. https://doi.org/10.1038/s41561-017-0028-x
  36. Verdy, Follows M., Flierl G. Optimal phytoplankton cell size in an allometric model // Marine Ecology Progress Series. 2009. V. 379. P. 1–12. https://doi.org/10.3354/meps07909
  37. Ward B.A., Dutkiewicz S., Jahn O., Follows M.J. A size-structured food-web model for the global ocean // Limnology and Oceanography. 2012. V.57. P. 1877–1891. https://www.jstor.org/stable/26955264
  38. Wirtz K.W. Who is eating whom? Morphology and feeding type determine the size relation between planktonic predators and their ideal prey // Mar Ecol Prog Ser. 2012. V.445. P. 1–12. https://doi.org/10.3354/meps09502

Статья поступила в редакцию 25.11.2025
После доработки 11.12.2025
Статья принята к публикации 20.12.2025

 

Об авторах

Есин Николай Игоревич – Esin Nikolay I.

кандидат физико-математических наук
научный сотрудник, Институт океанологии им. П.П.Ширшова РАН, Москва, Россия (Shirshov Institute of Oceanology RAS, Moscow, Russia), Южное отделение, Лаборатория экологии 

esinnik@rambler.ru

ORCID:  https://orcid.org/0000-0002-2961-4765, SPIN: 9852-1875

Подымов Олег Игоревич – Podymov Oleg I.

кандидат физико-математических наук
старший научный сотрудник, Институт океанологии им. П.П.Ширшова РАН, Москва, Россия (Shirshov Institute of Oceanology RAS, Moscow, Russia), Южное отделение, Лаборатория гидрофизики и моделирования

huravela@yahoo.com

ORCID: https://orcid.org/0000-0002-6591-9160, SPIN: 1471-9272.

Федорова Полина Андреевна – Fedorova Polina A.

младший научный сотрудник, Институт океанологии им. П.П.Ширшова РАН, Москва, Россия (Shirshov Institute of Oceanology RAS, Moscow, Russia), Южное отделение, Лаборатория экологии 

borodulina-polina@mail.ru

ORCID: https://orcid.org/0000-0002-4176-4563, SPIN: 7624-5512


Корреспондентский адрес: Россия, 117997, г. Москва, Нахимовский проспект, 36, ИОРАН. Телефон (499) 124-79-96.

 

ССЫЛКА:

Есин Н.И., Подымов О.И., Федорова П.А. Механизмы перехода доминирования кокколитофорид к крупным диатомовым водорослям в Черном море в летний период // Экология гидросферы. 2025. №2 (14). С. 13–27. URL: http://hydrosphere-ecology.ru/448

DOI – https://doi.org/10.33624/2587-9367-2025-2(14)-13-27        

EDN – EQWHDR

При перепечатке ссылка на сайт обязательна

 

Mechanisms of transition of coccolithophorid dominance to large diatoms in the Black Sea in summer

Nikolay I. Esin, Oleg I. Podymov, Polina A. Fedorova

Shirshov Institute of Oceanology, Russian Academy of Science (Moscow, Russia)

 

This paper endeavors to identify main mechanisms of phase transition from the ecological dominance of coccolithophorids to the dominance of large diatoms. Computing experiments were based on a mathematical model of phytoplankton structure and dynamics depending on changes in concentrations of nitrate and phosphate due to vertical mixing. Deepening of thermocline in July and concomitant increase in nitrogen concentration lead to a change in the dominant species: instead of coccolithophorids, large diatoms begin to make up the main biomass. The experiments have shown that the necessary condition for this transition is an increase in nitrogen concentration to 0.6 mmol/m3 with a simultaneous decrease in phosphorus concentration to 0.01 mmol/m3.

Keywords: coccolithophorides; diatoms; dominating species; Black Sea; thermocline; mathematical model

 

References

  1. Arkhipkin V.S., Gippius F.N., Koltermann K.P., Surkova G.V. Wind waves in the Black Sea: results of a hindcast study. Natural Hazards and Earth System Sciences. V.14. P. 2883–2897. https://doi.org/10.5194/nhess-14-2883-2014
  2. Barton A.D., Lozier M.S., Williams R.G. Physical controls of variability in North Atlantic phytoplankton communities. Limnology and Oceanography. V.60(1). P. 181–197. https://doi.org/10.1002/lno.10011
  3. Cloern J.E., Dufford R. Phytoplankton community ecology: principles applied in San Francisco Bay. Marine Ecology Progress Series. V.285. P. 11–28. https://doi.org/10.3354/meps285011
  4. Cokacar T., Kubilay N., Oguz T. Structure of Emiliania huxleyi blooms in the Black Sea surface waters as detected by SeaWIFS imagery. Geophysical Research Letters. V.28(24). P. 4607–4610. https://doi.org/10.1029/2001GL013770
  5. Droop M.R. The nutrient status of algal cells in continuous culture. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom. V.54(4). P. 825–855. DOI:10.1017/S002531540005760X
  6. Finkel Z.V., Follows M.J., Liefer J.D., Brown C.M., Benner I., Irwin A.J. Phylogenetic diversity in the macromolecular composition of microalgae. PLoS ONE. V.11(5). e0155977. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0155977
  7. Flynn K.J., Kimmance S.A., Clark D.R., Mitra A., Polimene L., Wilson W.H. Modelling the effects of traits and abiotic factors on viral lysis in phytoplankton. Frontiers in Marine Science. 2021. V.8. ID 667184. https://doi.org/10.3389/fmars.2021.667184
  8. Iglesias-Rodriguez M.D., Brown C.W., Doney S.C., Kleypas J., Kolber D., Kolber Z., Hayes P.K., Falkowski P.G. Representing key phytoplankton functional groups in ocean cycle models: Coccolithophorids. Global Biogeochemical Cycles. 2002. V.16. https://doi.org/10.1029/2001GB001454
  9. Ivanov V.A., Belokopytov V.N. Oceanography of the Black Sea. EKOSI-Gidrofizika, Sevastopol’, 2011. 212 p. (in Russ). 212 p.
  10. Kiørboe T. A mechanistic approach to plankton ecology. Princeton University Press, Princeton, 2008. DOI:10.1086/644663
  11. Kiørboe T. How zooplankton feed: Mechanisms, traits and trade-offs. Biological Reviews. V.86. P. 311–339. https://doi.org/10.1111/j.1469-185X.2010.00148.x
  12. Kopelevich O.V., Burenkov V.I., Sheberstov S.V., Vazyulya S., Kravchishina M., Pautova L., Silkin V., Artemiev V., Grigoriev A. Satellite Monitoring of Coccolithophore Blooms in the Black Sea from Ocean Color Data. Remote Sensing of Environment. V.146. P. 113–123. DOI: https://doi.org/10.1016/j.rse.2013.09.009
  13. Lindemann C., St. John M.A. A seasonal diary of phytoplankton in the North Atlantic. Frontiers in Marine Science. V.1. A37. https://doi.org/10.3389/fmars.2014.00037
  14. Litchman E., Klausmeier C.A., Yoshiyama K. Contrasting size evolution in marine and freshwater diatoms. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. 2009. V. 106. P. 2665–2670. https://doi.org/10.1073/pnas.08108911
  15. Malviya S., Scalco E., Audic S., Vincent F., Veluchamy A., Poulain J., Wincker P., Iudicone D., de Vargas C., Bittner L., Zingone A., Bowleet C. Insights into global diatom distribution and diversity in the world's ocean. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America. V.113. E1516–E1525. https://doi.org/10.1073/pnas.1509523113
  16. Mikaelyan A.S. Winter bloom of diatom Nitzschia delicatula in the open waters of the Black Sea. Marine Ecology Progress Series. V.129. P. 241–251. https://doi.org/10.3354/meps129241
  17. Mikaelyan A.S., Pautova L.A., Chasovnikov V.K., Mosharov S.A., Silkin V.A. Alternation of diatoms and coccolithophores in the northeastern Black Sea: a response to nutrient changes. 2015. V. 755. P. 89–105. https://doi.org/10.1007/s10750-015-2219-z
  18. Mikaelyan A.S., Zatsepin A.G., Kubryakov A.A. Impact of mesoscale eddy dynamics on the bioproductivity of marine ecosystems (review). Marine Hydrophysical Journal. V. 36. № 6. P. 646–675. https://doi.org/10.22449/0233-7584-2020-6-646-675
  19. Moncheva S., Gotsis-Skretas O., Pagou K., Krastev A. Phytoplankton blooms in Black Sea and Mediterranean coastal ecosystems subjected to anthropogenic eutrophication: similarities and differences. Estuarine, Coastal and Shelf Science. V.53(3). P. 281–295. https://doi.org/10.1006/ecss.2001.0767
  20. Moncheva S., Petrova-Karadjova V., Palasov A. Harmful algal blooms along the Bulgarian Black Sea coast and possible patterns of fish and zoobenthic mortalities. In: Harmful Marine Algal Blooms. Lavoisier Publ. Incorp., Paris, 1995. P. 193–198.
  21. Podymov O.I., Ocherednik V.V., Silvestrova K.P., Zatsepin A.G. Upwellings and Downwellings Caused by Mesoscale Water Dynamics in the Coastal Zone of Northeastern Black Sea. Mar. Sci. Eng. 2023. 11. ID 1628. https://doi.org/10.3390/jmse11081628
  22. Pautova L.A., Mikaelyan A.S., Silkin V.A. The structure of plankton community in shelf waters of north-eastern part of the Black Sea in the period of mass bloom of Emiliania huxleyi in 2002–2005. 2007. V.47(3). P. 377–385. https://doi.org/10.1134/S0001437007030101
  23. Raven J.A. The role of vacuoles. New Phytologist. V. 106. P. 357–422. https://doi.org/10.1111/j.1469-8137.1987.tb00149.x
  24. Silkin V.A., Abakumov A.A., Esin N.I., Pautova L.A., Lifanchuk A.V., Fedorov A.V. Phytoplankton dynamics and biogeochemistry: Model studies. Journal of Marine Science and Engineering. 2024. V.12. ID 178. https://doi.org/10.3390/jmse12010178
  25. Silkin V.A., Fedorov A.V., Flynn K.J., Paramonov L.E., Pautova L.A. Protoplasmic streaming of chloroplasts enables rapid photoacclimation in large diatoms. Plankton Res. 2021. Р. 1–15. https://doi.org/10.1093/plankt/fbab071
  26. Silkin V.A., Pautova L.A., Giordano M., Chasovnikov V.K., Vostokov S.V., Podymov O.I., Pakhomova S.V., Moskalenko L.V. Drivers of phytoplankton blooms in the northeastern Black Sea. Marine Pollution Bulletin. V.138. P. 274–284. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2018.11.042
  27. Silkin V.A., Pautova L.A., Pakhomova S.V., Lifanchuk A.V., Yakushev E.V., Chasovnikov V.K. Environmental control on phytoplankton community structure in the NE Black Sea. Exp. Mar. Biol. Ecol. 2014. V.461. P. 267–274. https://doi.org/10.1016/j.jembe.2014.08.009
  28. Silkin V.A., Pautova L.A., Podymov O.I., Chasovnikov V.K., Lifanchuk A.V., Fedorov A.V., Kluchantseva A.A. Phytoplankton dynamics and biogeochemistry of the Black Sea. Journal of Marine Science and Engineering. V. 11. ID 1196. https://doi.org/10.3390/jmse11061196
  29. Stelmakh L.V. Features of the Structural and functional characteristics of the diatom alga Pseudosolenia calcar-avis. Inland Water Biology. V.15. P. 315–323. https://doi.org/10.1134/S1995082922030154
  30. Stelmakh L., Kovrigina N., Gorbunova T. Phytoplankton seasonal dynamics under conditions of climate change and anthropogenic pollution in the western coastal waters of the Black Sea (Sevastopol Region). Journal of Marine Science and Engineering. V. 11(3). ID 569. https://doi.org/10.3390/jmse11030569
  31. Stolte W., Riegman R. A model approach for size-selective competition of marine phytoplankton for fluctuating nitrate and ammonium. Journal of Phycology. V.32(5). P. 732–740. https://doi.org/10.1111/j.0022-3646.1996.00732.x
  32. Tilman D. Resource competition between planktonic algae: An experimental and theoretical approach. 1977. V. 58. P. 338–348.
  33. Tilman D. Resource competition and community structure. Princeton University Press, Princeton, 1982. 296 p. ISBN: 9780691209654
  34. Tozzi S., Schofield O., Falkowski P. Historical climate change and ocean turbulence as selective agents for two key phytoplankton functional groups. Marine Ecology Progress Series. V. 274. P. 123–132. https://doi.org/10.3354/meps274123
  35. Tréguer P., Bowler C., Moriceau B., Dutkiewicz S., Gehlen M., Aumont O., Bittner L., Dugdale R., Finkel Z., Iudicone D., Jahn O., Guidi L., Lasbleiz M., Leblanc K., Levy M., Pondaven Ph. Influence of diatom diversity on the ocean biological carbon pump. Nature Geoscience. V.11. P. 27–37. https://doi.org/10.1038/s41561-017-0028-x
  36. Verdy A., Follows M., Flierl G. Optimal phytoplankton cell size in an allometric model. Marine Ecology Progress Series. V. 379. P. 1–12. https://doi.org/10.3354/meps07909
  37. Ward B.A., Dutkiewicz S., Jahn O., Follows M.J. A size-structured food-web model for the global ocean. Limnology and Oceanography. V.57. P. 1877–1891. https://www.jstor.org/stable/26955264
  38. Wirtz K.W. Who is eating whom? Morphology and feeding type determine the size relation between planktonic predators and their ideal prey. Mar Ecol Prog Ser. 2012 V.445. P. 1–12. https://doi.org/10.3354/meps09502

 

Authors

Esin Nikolay I.

Shirshov Institute of Oceanology RAS, Moscow, Russia

esinnik@rambler.ru

ORCID: https://orcid.org/0000-0002-2961-4765

Podymov Oleg I.

Shirshov Institute of Oceanology RAS, Moscow, Russia

huravela@yahoo.com

ORCID: https://orcid.org/0000-0002-6591-9160

Fedorova Polina A.

Shirshov Institute of Oceanology RAS, Moscow, Russia

borodulina-polina@mail.ru

ORCID: https://orcid.org/0000-0002-4176-4563

 

ARTICLE LINK:

Esin N.I., Podymov O.I., Fedorova P.A. Mechanisms of transition of coccolithophorid dominance to large diatoms in the Black Sea in summer. Hydrosphere Ecology. 2025. №2 (14). P. 13–27. URL: http://hydrosphere-ecology.ru/448

DOI – https://doi.org/10.33624/2587-9367-2025-2(14)-13-27       

EDN – EQWHDR

When reprinting a link to the site is required

 

 

Уважаемые коллеги! Если Вы хотите получить версию статьи в формате PDF, пожалуйста, напишите в редакцию, и мы ее вам с удовольствием пришлем бесплатно. 

Адрес - info@hydrosphere-ecology.ru

 

При перепечатке ссылка на сайт обязательна

 

На ГЛАВНУЮ

К разделу ПУБЛИКАЦИИ

 
ВЫПУСКИ ЖУРНАЛА
ПУБЛИКАЦИИ
ТЕМАТИЧЕСКИЕ РАЗДЕЛЫ
КОНФЕРЕНЦИИ
УЧЕБНО-МЕТОДИЧЕСКИЕ МАТЕРИАЛЫ
ВИДЕОМАТЕРИАЛЫ
ФОТОМАТЕРИАЛЫ
НАШИ ПАРТНЕРЫ
ENGLISH SUMMARY




Теги
аквакультура альговирусы Аральское море Байкал бактериопланктон Баренцево море бентос биогенные элементы биосфера волны земноводные зообентос зоопланктон Каспийское море климат кокколитофориды лимнология мейобентос метабаркодинг метагеномный анализ микропластик Мировой океан мониторинг озера Охотское море пикопланктон рельеф родники рыбы стехиометрические соотношения фитопланктон Черное море экологический риск экология


  Эл № ФС77-61991 от 2 июня 2015 г.

  ISSN 2587-9367

  Издатель -
  Камнев Александр Николаевич.

  Адрес издательства - 123298,
  г. Москва, ул.Берзарина, д.16.

Все права защищены (с)
Экология гидросферы
http://hydrosphere-ecology.ru/