Концепция внутриклеточной регуляции роста фитопланктона – 55 лет уравнению Друпа


The concept of intracellular regulation of phytoplankton growth – 55 years of the Droop equation

Силкин В.А., Лифанчук А.В.

Vladimir A. Silkin,  Anna V. Lifanchuk

Институт океанологии имени П.П. Ширшова РАН (Москва, Россия) 

Shirshov Institute of Oceanology RAS (Moscow, Russia)

 

УДК 579.017.8+57.036

В статье рассматриваются две концепции, которые являются принципиальными как для понимания экологических процессов производства органического вещества в море, так и для моделирования этих процессов. Это концепции внеклеточного и внутриклеточного регулирования роста фитопланктона. Основой второй концепции является уравнение, предложенное более полувека назад Майклом Друпом. Оно описывает зависимость удельной скорости роста от содержания элемента в биомассе. Это достаточно простое уравнение, но анализ современной литературы показывает, что оно остается самым распространенным при моделировании. 

Ключевые слова: фитопланктон; уравнение Друпа

The article discusses two concepts that are fundamental to both understanding the ecological processes of organic matter production in the sea and modeling these processes. These are the concepts of extracellular and intracellular regulation of phytoplankton growth. The basis of the second concept is an equation proposed more than half a century ago by Michael Droop. It describes the dependence of the specific growth rate on the content of the element in the biomass. This is a fairly simple equation and analysis of modern literature shows that it remains the most common in modeling.

Keywords: phytoplankton; Droop equationa.

Введение

Фитопланктон – это основное звено океанической экосистемы, где происходит перевод неорганического углерода в органический за счет энергии солнца. Он является основой пищевой пирамиды, вершина которой представляет наиболее высокую ценность для человека. Однако в последнее время, в связи с серьезными климатическими изменениями, на первое место вышла проблема понимания механизмов регуляции климата. Именно процессы связывания атмосферного неорганического углерода и перенос уже органического углерода в глубокие слои океана составляет биологическую углеродную помпу. Интенсивность этих процессов определяется функциональным состоянием фитопланктона, которое зависит от его структуры и потоков вещества и энергии. Моделирование этих процессов является необходимым этапом понимания их механизмов. В этой статье мы акцентируем внимание на модели роста фотоавтотрофных микроорганизмов как функции концентрации элементов питания в среде, оставляя для отдельного рассмотрения энергетическую составляющую процессов роста.

Первая модель, связывающая удельную скорость роста с концентрацией питательных веществ, была предложена французским ученым Жакобом Моно (Monod, 1942, 1949).  Изучая рост гетеротрофных бактерий,  он обнаружил,  что  удельная скорость роста как функция концентрации органического вещества следует кинетике ферментативных реакций, описанной Леонором Михаэлисом и Мод Леонорой Ментен (1913).

Эта модель была перенесена на рост фотоавтотрофных микроорганизмов как функции концентрации элементов питания. Именно это уравнение легло в основу концепции внеклеточного регулирования (Silkin et al., 2016).

Это уравнение связывает удельную скорость роста и внеклеточную концентрацию элемента питания, которая обычно описывается уравнением Моно:

где С – концентрация элемента в среде, мкмоль;

μ и μ_max – удельная и максимальная удельная скорости роста, сут^-1;

K_C – константа полунасыщения, равная концентрации элемента при μ = μ_max /2, мкмоль.

Основным достоинством данного уравнения является его простота и необходимость определения всего двух констант. Оно используется по настоящее время для изучения свойств видов и моделирования глобальных процессов (Dutkevich et al., 2009; Fiksen et al., 2013).

Использование уравнения Моно для описания динамики фитопланктона как функции концентрации питательных веществ предполагает постоянство содержания их в биомассе. Однако в действительности выяснилось, что содержание этих элементов в биомассе не постоянно, а весьма вариабельно. Было высказано предположение, что содержание элемента в биомассе (Q) зависит от его концентрации в среде (Гительзон и др., 1965) и эта зависимость имеет вид:

где q – минимальное содержание элемента в биомассе;

k – коэффициент пропорциональности.

Здесь впервые вводится такое понятие как минимальное содержание элемента в биомассе.

Позднее ряд исследователей (Eppley, Strickland, 1968; Fuhs, 1969) высказали идею, что удельная скорость роста зависит от внутриклеточного содержания элементов питания и эта зависимость подчиняется уравнению Михаэлиса-Ментен.

М. Друп (Droop, 1968, 1970, 1973a,b, 1974) с помощью продолжительных экспериментов в хемостате продемонстрировал (рис. 2), что удельная скорость роста µ морской водоросли Pavlova (Monochrysis) lutheri зависит от содержания витамина В₁₂ (Q) в биомассе, и эта зависимость хорошо описывается уравнением (рис. 1):

μ_max – максимальная удельная скорость роста;

q – минимальное содержание лимитирующего рост элемента в биомассе (мкг/г).

Рис. 1. Зависимость скорости роста (равна скорости протока) диатомовой водоросли Skeletonema costatum в хемостате от содержания витамина В₁₂ в биомассе (Droop, 1970)

Fig. 1. Dependence of the growth rate (equal to the flow rate) of the diatom Skeletonema costatum in a chemostat on the content of vitamin B₁₂ in the biomass (Droop, 1970)

Рис. 2. Шотландский ученый Майкл Друп (Michael R. Droop) (1918–2011) в лаборатории Морской станции в Мильпорте (Шотландия), где он проводит исследования с культурой фитопланктона, используя хемостат как метод культивирования. Результатом этих исследований стала его знаменитая статья, где он приводит свое уравнение (Tett, Leftley, 2012)

Fig. 2. Scottish scientist Michael R. Droop (1918–2011) in the laboratory of the Marine Station in Millport (Scotland), where he conducts research with phytoplankton culture using a chemostat as a cultivation method. The result of these studies was his famous article, where he gives his equation (Tett, Leftley, 2012)

Физиологический смысл констант был определен позже (Силкин, Хайлов, 1988). Так, минимальное содержание элемента в биомассе отражает структурную компоненту, и одновременно это константа полунасыщения для процессов роста как функции свободного содержания элемента, которое составляет (Q – q).

Отсюда следует, что удельная скорость роста является функцией содержания свободного элемента в соответствии с уравнением Михаэлиса-Ментен, но примечательным является равенство константы полунасыщения минимальному содержанию элемента в биомассе.

Второй процесс, а именно поглощение питательного вещества клеткой фитопланктона, зависит от его внеклеточной концентрации. Было предложено выражать этот процесс уравнением Михаэлиса-Ментен (Dugdale, Goering, 1967):

Здесь v^m и  K_v – максимальная скорость поглощения и константа полунасыщения соответственно. Многочисленные исследования в море и лабораторные исследования показали существенное межвидовое различие этих констант (Eppley et al., 1968; Eppley, Thomas, 1969; Dugdale, Macisaac, 1971; Eppley, Renger, 1974; Mandal et al., 2018).

Концепция внутриклеточной регуляции активно используется исследователями по настоящее время (Litchman et al., 2007, 2015; Edwards et al., 2011, 2012). Краеугольным камнем ее остается уравнение Друпа.

Следствия модели Друпа

1. Модель Друпа как подход к исследованию динамики фитопланктона

Уравнение Друпа применяется для описания динамики фитопланктона в верхнем перемешанном слое (ВПС) при наличии сезонного термоклина. В этом случае ВПС представляет собой изолированную систему, где продукционный процесс определяется вертикальным обменом.

В общем виде зависимость роста i-го вида от содержания j-го питательного вещества имеет вид:

Здесь μ_ij и μ_ij^m – текущая и максимальная удельные скорости роста i-го вида в зависимости от j-го питательного вещества;

Q_ij и  q_ij обозначают текущую и минимальную клеточные квоты для j-того вещества в биомассе i-го вида.

Удельная скорость потребления питательных веществ в зависимости от их концентрации в среде описывается функцией Михаэлиса-Ментен:

Через v_ij и  v_ji^m обозначены текущая и максимальная скорости потребления j–го вещества i–тым видом;

K_ij обозначает константу полунасыщения j-тым веществом i-того вида.

Максимальная скорость поглощения j–го вещества i–тым видом в общем виде является функцией содержания этого вещества в клетке, при приближении содержания вещества в клетке к своему максимальному значению Q_ij → Q_ij^m  максимальная удельная скорость поглощения стремится к нулю.

Итак, применение концепции внутриклеточной регуляции подразумевает наличие четырех физиологических параметров, а именно максимальной удельной скорости роста (она не равна таковому параметру в уравнении Моно), минимального содержания (квоты) лимитирующего рост элемента, а также параметров процесса поглощения – максимальной скорости поглощения и константы полунасыщения для процесса поглощения.

В итоге модель описывает динамику биомассы (или количества клеток) фитопланктона, концентрации питательных веществ в среде и в клетках в виде:

Эта система основана на концепции внутриклеточной регуляции роста фитопланктона. Здесь W_i и  C_j представляют концентрацию биомассы i-го вида и концентрацию j-го элемента минерального питания соответственно;

C_oj – концентрация j-го элемента в термоклине;

D – скорость обмена воды в верхнем перемешанном слое; параметр z обозначает глубину расположения моделируемой системы;

 I_z – освещенность (ФАР) на этой глубине.

Максимальная удельная скорость роста в уравнении Друпа μ зависит от количества поглощенной световой энергии фотосинтетически активной радиации (ФАР) I_absorb  на биомассу клетки  W_cell и эффективности ее использования при росте:

Здесь, W_cell  – биомасса клетки (г сухого веса клетка^-1);

I_αv – средняя облученность в верхнем квазиоднородном слое (Вт∙м^-2);

α_Chl – удельный коэффициент поглощения хлорофилла (м² (г хл-ла)^-1);

β_Chl– содержание хлорофилла в клетке (г хл-ла клетка^-1);

θ – отношение светового дня к 24 часам (безразмерная);

k_{d –} диффузный коэффициент поглощения (м^-1);

z_t – глубина верхнего квазиоднородного слоя (м);

 I₀ – облученность на поверхности моря (Вт∙м^-2).

Вычислительные эксперименты на модели показали, что сезонная динамика фитопланктона в северо-восточной части Черного моря хорошо описывается вышеприведенной системой уравнений. Концептуальная схема минимальных квот, определенная из этих вычислений, приведена на рис. 3.

Рис. 3. Соотношение между минимальными квотами основных доминант фитопланктона (мелкоклеточные и крупноклеточные диатомеи, а также кокколитофорида Emiliania huxleyi)

Fig. 3. The relationship between the minimum quotas of the main dominants of phytoplankton (small-celled and large-celled diatoms, as well as the coccolithophorid Emiliania huxleyi)

2. Нахождение оптимальных сред для разных видов

Модель Друпа используется для решения биотехнологических задач, а именно определения оптимальных сред для данного вида водорослей.

Так, с помощью модели Друпа можно найти простое выражение для точки переключения с лимитирования одного элемента на другой (Силкин, Хайлов, 1988):

где Q_i, Q_j, q_i и q_j – текущее содержание двух элементов и соответственно их минимальные содержания в биомассе;

C_i и Cj  – концентрация питательных элементов в среде.

Минимальные квоты можно определить, используя вышеприведенное уравнение и теорию накопительного культивирования водорослей (Силкин, Хайлов, 1988). Действительно, накопленная биомасса Wst в стационарной фазе зависит от концентрации вещества Co, находящегося в относительном минимуме:

При сбалансированном соотношении двух элементов питания должно соблюдаться условие:

Такой подход значительно упрощает решения биотехнологических задач по критерию продуктивности питательных сред.

Заключение

Производство органического вещества в море – это сложный процесс, который регулируется доступностью питательных веществ. Существенный вклад в понимание механизмов этих процессов вносит концепция внутриклеточного регулирования роста фитопланктона. Согласно этой концепции, процессы поглощения питательных веществ и роста клетки могут быть разделены во времени. Для описания процесса роста как функции внутриклеточного содержания лимитирующего питательного вещества до настоящего времени используется уравнение, предложенное более полувека назад М.Р. Друпом. Это достаточно простое уравнение, и анализ современной литературы показывает, что оно остается самым распространенным при моделировании. Статьи Майкла Друпа, где приведено это уравнение, остаются самыми цитируемыми в экологии фитопланктона.

Работа выполнена в рамках Государственного задания Института океанологии им. П.П. Ширшова РАН № FMWE-2021-0013 и при поддержке темы государственного задания № FMWE-2023-0001.

Авторы заявляют об отсутствии конфликта интересов, требующего раскрытия в данной статье.

Список литературы

1. Гительзон И.И., Бакланов О.Г., Филимонов В.С., Артемкин А.С., Шатохин В.Ф. Биолюминесценция как гидрооптический и биологический фактор в море // Труды МОИП. 1965. Т. С.147–155:
2. Силкин В.А., Хайлов К.М. Биоэкологические механизмы в аквакультуре. – Л.: Наука, 1988. – 230с.
3. Droop M.R. Nutrient limitation in osmotrophic Protista // American Zoologist. 1973 V. 13, №1. P. 209–214. DOI: https://doi.org/10.1093/icb/13.1.209
4. Droop M.R. Some thoughts on nutrient limitation in algae // Journal of Phycology. 1973 V. 9, №3. P. 264–272. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1529-8817.1973.tb04092.x
5. Droop M.R. The nutrient status of algal cells in continuous culture // J. Mar. Biol. Assoc. U.K. 1974. V. 54, №4. P. 825–855. DOI: https://doi.org/10.1017/S002531540005760X
6. Droop M.R. Vitamin B₁₂ and marine ecology. IV. The kinetics of uptake, growth and inhibition in Monochrysis lutheri // Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom. 1968. V. 48, № P.689–733. DOI: https://doi.org/10.1017/S0025315400019238
7. Droop M.R. Vitamin B₁₂ and marine ecology. V. Continuous culture as an approach to nutritional kinetics // Helgoländer wissenschaftliche Meeresuntersuchungen. 1970. V.  P.629–636. DOI: https://doi.org/10.1007/BF01609935
8. Dugdale R.C., Goering J.J. Uptake of new and regenerated forms of nitrogen in primary productivity // Limnology and Oceanography. 1967. V. 12, № P. 196–206. DOI: https://doi.org/10.4319/lo.1967.12.2.0196
9. Dugdale R.C., Macisaac A computation model for the uptake of nitrate in the Peru upwelling region // Investigacion pesquera. 1971. V. 35. P. 299–308.
10. Dutkiewicz,S., Follows M.J., Bragg J. Modeling the coupling of ocean ecology and biogeochemistry // Global Biogeochem. 2009. V. 23, № P. GB4017, DOI: https://doi.org/10.1029/2008GB003405
11. Edwards K.F., Klausmeier C.A., Litchman E. Evidence for a three-way trade-off between nitrogen and phosphorus competitive abilities and cell size in phytoplankton // Ecology. 2011. V. 92, № P. 2085–2095. DOI: https://doi.org/10.1890/11-0395.1
12. Edwards K.F., Thomas M.K., Christopher A., Klausmeier A.C., Litchman E. Allometric scaling and taxonomic variation in nutrient utilization traits and maximum growth rate of phytoplankton // Limnol. Oceanogr. 2012. V. 57, № P. 554–566. DOI: https://doi.org/10.4319/lo.2012.57.2.0554
13. Eppley R.W., Renger E.M. On the coupling between nitrogen uptake and growth in a marine diatom // Journal of Phycology. 1974. V. 10, № P. 15–23. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1529-8817.1974.tb02671.x
14. Eppley R.W., Rogers J.N., McCarthy J.J. Half saturation constants for uptake of nitrate and ammonium by marine phytoplankton // Limnology and Oceanography. 1968. V. 14, № P. 912–920. DOI: https://doi.org/10.4319/lo.1969.14.6.0912
15. Eppley R.W., Strickland J.D.H. Kinetics of marine phytoplankton growth // Droop M.R., Wood E. J.F (eds.). Advances in Microbiology of the Sea. – London: Academic Press, 1968. P. 23–62.
16. Eppley R.W., Thomas W.H. Comparison of half saturation constants for growth and nitrate uptake of marine phytoplankton // Journal of Phycology. 1969. V. 5, № P. 375–379. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1529-8817.1969.tb02628.x
17. Fiksen Ø., Follows M. J., Aksnes D.L. Trait-based models of nutrient uptake in microbes extend the Michaelis-Menten framework // Limnol. Oceanogr. 2013. V. 58, № P. 193–202. DOI: https://doi.org/10.4319/lo.2013.58.1.0193
18. Fuhs G.W. Phosphorus content and rate of growth in the diatoms Cyclotella nana and Thalassiosira fluviatilis // Journal of Phycology. 1969. V. 5, № P. 312–321. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1529-8817.1969.tb02620.x
19. Litchman E., de Tezanos Pinto P., Edwards K.F., Klausmeier C.A., Kremer C.T., Thomas M.K. Global biogeochemical impacts of phytoplankton: A trait-based perspective // Journal of Ecology. 2015. V.103. P. 1384–1396. DOI: https://doi.org/10.1111/1365-2745.12438
20. Litchman E., Klausmeier C.A., Schofield O.M., Falkowski P.G. The role of functional traits and trade-offs in structuring phytoplankton communities: scaling from cellular to ecosystem level // Ecology Letters. 2007. V. 10, № P. 1170–1181. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2007.01117.x
21. Mandal, Shurin J.B., Efroymson R.A., Mathews T.J. Functional divergence in nitrogen uptake rates explains diversity–productivity relationship in microalgal communities // Ecosphere. 2018. V.9, №5. P.e02228. DOI: https://doi.org/10.1002/ecs2.2228
22. Michaelis L., Menten M.L. Die kinetik der invertinwirkung // Biochem. z. 1913. V. 49. P. 333–369.
23. Monod J. Recherche sur la croissance des cultures bactériennes. – Paris: Hermann, 1942. – 210 p. (in French)
24. Monod J. The growth of bacterial cultures // Annual Review of Microbiology. 1949. V. 3. P. 371–394. DOI: https://doi.org/10.1146/annurev.mi.03.100149.002103
25. Tett P., Leftley J. Dr Michael Droop DSc FRSE Algal physiologist 1918–2011 // Ocean Explorer. №36. P.28–29.

Статья поступила в редакцию 14.11.2023
После доработки 05.12.2023
Статья принята к публикации 10.12.2023

Об авторах

Силкин Владимир Арсентьевич – Vladimir A. Silkin

доктор биологических наук
зав. Лабораторией экологии, Институт океанологии им. П.П. Ширшова РАН, Москва, Россия (Shirshov Institute of Oceanology, Russian Academy of Sciences, Moscow, Russia), Южное отделение

vsilkin@mail.ru

https://orcid.org/0000-0003-0603-7229

Лифанчук Анна Викторовна − Anna V. Lifanchuk

кандидат биологических наук
научный сотрудник, Институт океанологии им. П.П. Ширшова РАН, Москва, Россия (Shirshov Institute of Oceanology, Russian Academy of Sciences, Moscow, Russia), Южное отделение.

lifanchuk.anna@mail.ru

https://orcid.org/0000-0001-9953-7374

Корреспондентский адрес: Россия, 117997, г. Москва, Нахимовский проспект, 36, ИО РАН. 

ССЫЛКА:

Силкин В.А., Лифанчук А.В. Концепция внутриклеточной регуляции роста фитопланктона – 55 лет уравнению Друпа // Экология гидросферы. 2023. №2 (10). С. 1–9. URL: http://hydrosphere-ecology.ru/385

DOI – https://doi.org/10.33624/2587-9367-2023-2(10)-1-9, EDN – EYWHJG

При перепечатке ссылка на сайт обязательна

The concept of intracellular regulation of phytoplankton growth – 55 years of the Droop equation

 Vladimir A. Silkin, Anna V. Lifanchuk

Shirshov Institute of Oceanology RAS (Moscow, Russia)

The article discusses two concepts that are fundamental to both understanding the ecological processes of organic matter production in the sea and modeling these processes. These are the concepts of extracellular and intracellular regulation of phytoplankton growth. The basis of the second concept is an equation proposed more than half a century ago by Michael Droop. It describes the dependence of the specific growth rate on the content of the element in the biomass. This is a fairly simple equation and analysis of modern literature shows that it remains the most common in modeling.

Keywords: phytoplankton; Droop equation.

.

References

1. Droop M.R. Nutrient limitation in osmotrophic Protista. American Zoologist. 1973 V.13. No.1. P. 209–214. DOI: https://doi.org/10.1093/icb/13.1.209
2. Droop M.R. Some thoughts on nutrient limitation in algae. Journal of Phycology. 1973 V.9. No.3. P. 264–272. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1529-8817.1973.tb04092.x
3. Droop M.R. The nutrient status of algal cells in continuous culture. Mar. Biol. Assoc. U.K. 1974. V.54. No.4. P. 825–855. DOI: https://doi.org/10.1017/S002531540005760X
4. Droop M.R. Vitamin B₁₂ and marine ecology. IV. The kinetics of uptake, growth and inhibition in Monochrysis lutheri. Journal of the Marine Biological Association of the United Kingdom. 1968. V. No.3. P.689–733. DOI: https://doi.org/10.1017/S0025315400019238
5. Droop M.R. Vitamin B₁₂ and marine ecology. V. Continuous culture as an approach to nutritional kinetics. Helgoländer wissenschaftliche Meeresuntersuchungen. 1970. V. P.629–636. DOI: https://doi.org/10.1007/BF01609935
6. Dugdale R.C., Goering J.J. Uptake of new and regenerated forms of nitrogen in primary productivity. Limnology and Oceanography. V.12. No.2. P. 196–206. DOI: https://doi.org/10.4319/lo.1967.12.2.0196
7. Dugdale R.C., Macisaac J. A computation model for the uptake of nitrate in the Peru upwelling region. Investigacion pesquera. 1971. V.35. P. 299–308.
8. Dutkiewicz,S., Follows M.J., Bragg J. Modeling the coupling of ocean ecology and biogeochemistry. Global Biogeochem. V.23. No.4. P. GB4017, DOI: https://doi.org/10.1029/2008GB003405
9. Edwards K.F., Klausmeier C.A., Litchman E. Evidence for a three-way trade-off between nitrogen and phosphorus competitive abilities and cell size in phytoplankton. Ecology. 2011. V.92. No.11. P. 2085–2095. DOI: https://doi.org/10.1890/11-0395.1
10. Edwards K.F., Thomas M.K., Christopher A., Klausmeier A.C., Litchman E. Allometric scaling and taxonomic variation in nutrient utilization traits and maximum growth rate of phytoplankton. Oceanogr. 2012. V.57. No.2. P. 554–566. DOI: https://doi.org/10.4319/lo.2012.57.2.0554
11. Eppley R.W., Renger E.M. On the coupling between nitrogen uptake and growth in a marine diatom. Journal of Phycology. 1974. V.10. No.1. P. 15–23. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1529-8817.1974.tb02671.x
12. Eppley R.W., Rogers J.N., McCarthy J.J. Half saturation constants for uptake of nitrate and ammonium by marine phytoplankton. Limnology and Oceanography. 1968. V.14. No.6. P. 912–920. DOI: https://doi.org/10.4319/lo.1969.14.6.0912
13. Eppley R.W., Strickland J.D.H. Kinetics of marine phytoplankton growth. Droop M.R., Wood E. J.F (eds.). Advances in Microbiology of the Sea. Academic Press, London, 1968. P. 23–62.
14. Eppley R.W., Thomas W.H. Comparison of half saturation constants for growth and nitrate uptake of marine phytoplankton. Journal of Phycology. 1969. V. No.4. P. 375–379. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1529-8817.1969.tb02628.x
15. Fiksen Ø., Follows M. J., Aksnes D.L. Trait-based models of nutrient uptake in microbes extend the Michaelis-Menten framework. Oceanogr. 2013. V.58. No.1. P. 193–202. DOI: https://doi.org/10.4319/lo.2013.58.1.0193
16. Fuhs G.W. Phosphorus content and rate of growth in the diatoms Cyclotella nana and Thalassiosira fluviatilis. Journal of Phycology. 1969. V. No.4. P. 312–321. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1529-8817.1969.tb02620.x
17. Gitelzon I.I., Baklanov O.G., Filimоnov V.S., Artemkin A.S., Shatokhin V.F. Biolyuminescenciya kak gidroopticheskij i biologicheskij faktor v more [Bioluminescence as a hydro-optical and biological factor in the sea]. Trudy MOIP [Proceedings of MOIP]. V.21. P. 147–155. (in Russ.).
18. Litchman E., de Tezanos Pinto P., Edwards K.F., Klausmeier C.A., Kremer C.T., Thomas M.K. Global biogeochemical impacts of phytoplankton: A trait-based perspective. Journal of Ecology. 2015. V.103. P. 1384–1396. DOI: https://doi.org/10.1111/1365-2745.12438
19. Litchman E., Klausmeier C.A., Schofield O.M., Falkowski P.G. The role of functional traits and trade-offs in structuring phytoplankton communities: scaling from cellular to ecosystem level. Ecology Letters. 2007. V.10. No.12. P. 1170–1181. DOI: https://doi.org/10.1111/j.1461-0248.2007.01117.x
20. Mandal S., Shurin J.B., Efroymson R.A., Mathews T.J. Functional divergence in nitrogen uptake rates explains diversity–productivity relationship in microalgal communities. 2018. V.9. No.5. P. e02228. DOI: https://doi.org/10.1002/ecs2.2228
21. Michaelis L., Menten M.L. Die kinetik der invertinwirkung. z. 1913. V.49. P. 333–369.
22. Monod J. Recherche sur la croissance des cultures bactériennes. Hermann, Paris, 210 p. (in French)
23. Monod J. The growth of bacterial cultures. Annual Review of Microbiology. 1949. V.3. P. 371–394. DOI: https://doi.org/10.1146/annurev.mi.03.100149.002103
24. Silkin V.A., Khaylov K.M. Bioecological mechanisms in aquaculture. Nauka, Leningrad, 1988. 230 (in Russ.).
25. Tett P., Leftley J. Dr Michael Droop DSc FRSE Algal physiologist 1918– Ocean Explorer. 2012. No.36. P. 28–29.

Authors

Silkin Vladimir A.

Southern branch of the P.P. Shirshov Institute of Oceanology RAS, Gelendzhik, Russia

vsilkin@mail.ru

https://orcid.org/0000-0003-0603-7229

Lifanchuk Anna V.

Southern branch of the P.P. Shirshov Institute of Oceanology RAS, Gelendzhik, Russia

lifanchuk.anna@mail.ru

https://orcid.org/0000-0001-9953-7374

ARTICLE LINK:

Silkin V.A., Lifanchuk A.V. The concept of intracellular regulation of phytoplankton growth – 55 years of the Droop equation. Hydrosphere Ecology. 2023. №2 (10). P. 1–9. URL: http://hydrosphere-ecology.ru/385

DOI – https://doi.org/10.33624/2587-9367-2023-2(10)-1-9, EDN – EYWHJG

When reprinting a link to the site is required

Уважаемые коллеги! Если Вы хотите получить версию статьи в формате PDF, пожалуйста, напишите в редакцию, и мы ее вам с удовольствием пришлем бесплатно. 

Адрес - info@hydrosphere-ecology.ru

При перепечатке ссылка на сайт обязательна

На ГЛАВНУЮ

К разделу ПУБЛИКАЦИИ